In der Oper Frankfurt am Willy-Brandt-Platz befindet sich der Große Saal, mit 1.369 Plätzen, verteilt auf Parkett und drei Ränge, außerdem das Holzfoyer und der Chagallsaal.

Im Holzfoyer findet die Mehrzahl der Sonderveranstaltungen der Oper statt, u.a. Kammermusik, Oper extra, Oper für Kinder und Oper lieben.

Im Chagallsaal wird Oper Spielzeit veranstaltet, außerdem werden dort die Einführungsvorträge vor jeder Opernvorstellung gehalten.

Sowohl das Holzfoyer als auch der Chagallsaal befinden sich auf der Ebene des 1. Rangs in der Oper Frankfurt am Willy-Brandt-Platz. In beiden Spielstätten wird in der Regel freie Platzwahl angeboten.

Eine weitere Spielstätte der Oper ist das Bockenheimer Depot in Bockenheim am Carlo-Schmid-Platz 1 (gegenüber der Bockenheimer Warte). Der Aufbau der Zuschauertribünen kann hier von Inszenierung zu Inszenierung wechseln, die Plätze werden jedoch nummeriert verkauft.

In jeder Saison werden außerdem in Kooperation mit der Alten Oper Frankfurt (Am Opernplatz) dort konzertante Opern aufgeführt. In dieser Spielzeit sind dies Anna Bolena von Gaetano Donizetti am 23. Oktober 2009 und La Rondine von Giacomo Puccini am 6. März 2010.